Jonathan Wells, neveu du biologiste Edmond Wells, hérite après la mort de celui-ci d'un vaste et ancien appartement, en lisière de la forêt de Fontainebleau. Il s'y installe avec sa famille et, malgré une lettre posthume de son oncle visant à dissuader toute incursion dans la cave accessible depuis l'appartement, est obligé d'y descendre après que le caniche de la famille s'y est aventuré et n'en est pas remonté.

Peu à peu, Jonathan va découvrir les études et découvertes révolutionnaires de son oncle au sujet des fourmis. Enquêtant auprès des personnes ayant connu l'oncle Edmond, il est aussi confronté à une énigme, importante dans l'intrigue : « Comment faire quatre triangles équilatéraux avec six allumettes ? »

Mais un jour, Jonathan ne remonte pas de la cave et, peu à peu, toutes les autres personnes partant à sa recherche disparaissent également.

Parallèlement, à quelque distance de là, une colonie de fourmis rousses vit son quotidien dans une ville-fourmilière appelée Bel-o-kan. 327e, une fourmi mâle, avertit la reine que son groupe d'exploration a été décimé par une force mystérieuse. Ensuite, il rencontre et avertit 56e, une princesse (reine non-fécondée), et puis 103 683e, une fourmi soldate asexuée, qui l'aideront dans sa lutte contre les mystérieuses « guerrières à l'odeur de roche ».

Bel-o-kan, à 6 km de la maison des Wells (habitant 3 rue Sybarite à Fontainebleau), est une fourmilière de dix-huit millions d'habitants, comprenant soixante-quatre cités fédérées. C'est le début du printemps, la fourmilière vient à peine de se réveiller mais déjà la machine organique se met en branle.

Une fourmi guerrière de 105 jours propose à la fourmi 327e, un mâle, de partir en expédition de chasse dans une grotte d'eau chaude. L'expédition compte vingt-huit guerrières assez âgées. Les fourmis explorent le terrain par système de rotation puis tombent sur la grotte d'eau chaude et rencontrent une quantité d'insectes. Un évènement perturbateur va être à la base de toute l'intrigue de l'histoire : les fourmis rentrent de l'expédition mais pendant que 327e va cueillir une fleur rouge, ses collègues meurent d'une façon foudroyante. La vibration de ses antennes l'éveille à un indice qui laisserait penser que le responsable est une arme foudroyante des fourmis naines de Shi-gae-pou.

327e revient de son expédition et avertit ses congénères du danger, mais du fait qu'elle n'a pas de preuve concrète, personne ne la croit. Pour la convaincre, 327e décide donc de voir la reine dans la cité interdite. Elle lui répond que son rôle ne réside que dans la ponte et qu'elle n'est pas en mesure de donner des ordres aux autres fourmis, que la cité a d'autres priorités qu'un hypothétique danger, et que pour répondre à sa demande, elle doit pondre vingt-huit œufs pour remplacer les pertes.

À la suite de cela, 327e est suivie de près par d'autres fourmis à l'odeur de roche qui souhaitent la tuer. S'étant emparées d'elle, elles lui retirent les phéromones de ses antennes, et la portent en direction de la décharge. Elle est sauvée par l'attaque impromptue d'un pivert gourmand.

Cependant, n'ayant plus d'odeur passeport, elle se trouve en danger au sein de la fourmilière. Pénétrant dans la cité interdite au cœur de la souche, 327e rencontre une femelle, 56e qui ne la reconnaît pas. À la suite de leur affrontement, 327e finit par établir un contact direct antenne à antenne, aussi appelé CA (Communication Absolue) avec cette dernière, et lui raconte ses mésaventures. Le comprenant, elle lui donne quelques-unes de ses phéromones passeport et l'invite dans sa loge où elle dispose d'un passage secret. En chemin, elles croisent une autre « fourmi soldat » asexuée qui se laisse convaincre par la femelle, la 103 683e de la ponte d’été. Elles décident de monter une équipe pour convaincre le reste de la cité : chaque fourmi part alors dans sa direction pour en convaincre d'autres de l'urgence de la situation.

327e et 56e sont toutes les deux attaquées par des fourmis à l'odeur de roche, tandis que 103 683e réussit à convaincre une trentaine d'entre elles qu'il y a un réel danger. Leur première réunion aura lieu à l'étage -50 pour éviter qu'elles ne se fassent repérer. Les trois fourmis se retrouvent, mais elles sont suivies par une centaine d'autres « fourmis soldats » qui veulent les tuer, il faut donc fuir. Pour échapper à celles qui les poursuivent, elles décident de creuser dans un mur et de le reconstituer derrière elles pour échapper à d'autres éventuelles chasseuses. Finalement elles atteignent une poche d'air indépendante de la cité et décident de rejoindre leurs congénères à l'étage -50. Elles creusent et finissent par s'endormir. Après quelques péripéties, elles gagnent finalement le lieu du rendez-vous mais les autres fourmis sont démantibulées. En dessous, le sol est rocailleux, et elles tombent dans un piège : un coléoptère lomechuse auquel elles échappent sans difficulté. Cependant il y a un passage secret sous la roche, qui mène à un important grenier à nourriture.

L'alerte est donnée. La-chola-kan, la cité la plus à l'ouest, est attaquée par des fourmis naines. Les trois fourmis rejoignent alors la meute, mais là encore une espionne les suivait. C'est la première guerre de printemps, demain la cité attaquera, une bataille appelée « bataille des coquelicots ». Déjà Belo-kiu-kiuni se pose des questions sur l'arme des naines, branches d’acacia qui tournent et arrachent le dôme, elle pense à l'avancée des naines au sein de la forêt de Fontainebleau. Les naines ont un avantage démographique sur leurs adversaires : contrairement aux rousses, elles ont plusieurs reines. La reine propose donc à la meute de chercher une arme secrète pour contrer la leur. Les fourmis trouvent alors une nouvelle arme : six ouvrières surmontées d'un casse graine pour former une sorte de tank.

Au petit matin Bel-o-kan décide de combattre, elles sont d'abord en difficulté, jusqu'à l'utilisation de leur atout, le « tank ». Les naines répliquent avec leur arme secrète, l’alternaria, un champignon qui dévore de l'intérieur celles qu'il touche de ses spores, et dont elles se protègent par de la bave d'escargot. Les rousses découvrent la ruse et décident de se protéger en déployant leurs effectifs, mais la température de l'air refroidit. Les deux camps établissent alors une stratégie pour remporter la bataille. Dès que l'atmosphère se réchauffe, elles reprennent l'artillerie, faisant la différence en faveur des rousses, jusqu'au milieu de l’après-midi, où éclatent des giboulées qui leur permette de remporter la bataille. Bilan : cinq millions de morts, dont quatre millions de naines. La fourmi 103 683e a perdu une patte. À la suite de cette victoire des rousses, c'est la liesse dans la fourmilière. Tout en communiquant, les trois amies réalisent qu'elles ne sont pas responsables du drame puisqu'elles n'ont pas utilisé l'arme secrète lors de la bataille des coquelicots. Elles désignent pour le coup les termites de l'est et décident que la fête de la Renaissance (reproduction) est avancée au lendemain.